ARTÍCULO DE INVESTIGACIÓN ORIGINAL
EVALUACIÓN DE TRES DIETAS ARTIFICIALES PARA LA CRÍA DE
Cydia caryana (FITCH, 1856) (LEPIDOPTERA: TORTRICIDAE) EN
LABORATORIO DESTINADA PARA MANTENER POBLACIONES DEL
PARASITOIDE Calliephialtes grapholithae CRESSON (HYMENOPTERA:
ICHNEUMONIDAE).
Edgar de Jesús Guzmán-Uribe1,2*, Luis Alberto Aguirre-Uribe1,2, Jaqueline Flores- Jiménez1,
Mariano Flores-Dávila1 y Miriam Sánchez-Vega1
Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro, Departamento de Parasitología, Calzada Antonio Narro
# 1923, C.P. 25315, Buenavista, Saltillo, Coahuila, México1.
Estudiante de posgrado y profesor, respectivamente2.
guzm477@gmail.com1
luisaguirre49@hotmail.com2
jacki_fj@hotmail.com3
marianoflores1920@gmail.com4
mirisanve@gmail.com5
guzm477@gmail.com1
Carr. México-Texcoco km 36.5, 56230, Montecillo, Estado de México, México.
Folia Entomológica Mexicana (nueva serie), 2025, 11: e20251102.
Recibido: 20/08/2024
Aceptado: 26/11/2024
Publicado en línea: 14/02/2025
Folia Entomológica Mexicana (nueva serie), 2025, 11: e20251102.
e-ISSN: 2448-4776
https://doi/10.53749/fem.2025.11.02
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Artículo de Investigación Original
EVALUACIÓN DE TRES DIETAS ARTIFICIALES PARA LA CRÍA DE Cydia caryana
(FITCH, 1856) (LEPIDOPTERA: TORTRICIDAE) EN LABORATORIO DESTINADA PARA
MANTENER POBLACIONES DEL PARASITOIDE Calliephialtes grapholithae CRESSON
(HYMENOPTERA: ICHNEUMONIDAE).
EVALUATION OF THREE ARTIFICIAL DIETS FOR THE REARING OF Cydia caryana
(FITCH, 1856) (LEPIDOPTERA: TORTRICIDAE) IN LABORATORY CONDITIONS AIMED
AT MAINTAINING PARASITOID Calliephialtes grapholithae CRESSON (HYMENOPTERA:
ICHNEUMONIDAE).
Edgar de Jesús Guzmán-Uribe1,2* , Luis Alberto Aguirre-Uribe1,2 , Jaqueline Flores- Jiménez1,
Mariano Flores- Dávila1 y Miriam Sánchez-Vega 1
Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro, Departamento de Parasitología, Calzada Antonio Narro
# 1923, C.P. 25315, Buenavista, Saltillo, Coahuila, México1. Estudiante de posgrado y profesor,
respectivamente2.
*Autor de correspondencia: guzm477@gmail.com
Recibido: 20/08/2024
Aceptado: 26/11/2024
Publicado en línea: 14/02/2025
Editor Asociado: José Antonio Sánchez García
RESUMEN. La nuez pecanera, originaria del norte de México y sur de Estados Unidos, enfrenta
importantes amenazas por parte de plagas como Cydia caryana (Fitch, 1856) (LEPIDOPTERA:
TORTRICIDAE). debido a los hábitos crípticos de las larvas de C. caryana, comprender su
comportamiento es crucial para implementar medidas de control efectivas. Este estudio tuvo como
objetivo adaptar dietas artificiales para insectos lepidópteros, dirigidas a C. caryana. Se formularon tres
dietas, con diferentes fuentes de proteína como soya, algodón y nuez pecanera, cada una incorporando
concentraciones variables de ruezno molido. Las larvas fueron criadas en condiciones controladas y se
monitorearon las etapas de desarrollo. En las dietas a base de soya y algodón no se mostró diferencias
significativas en la duración del desarrollo y crecimiento de C. caryana. Sin embargo, la formación de
cocón se observó a partir de la concentración de 40% en la dieta con proteína de algodón, a diferencia de
la proteína de soya, en la cual el cocón se desarrolló a partir de la concentración al 60%. Las dietas
artificiales que contenían proteínas de soya y algodón no mostraron diferencias significativas en el
desarrollo de C. caryana en términos de días. La duración del desarrollo en el estadio de huevo fue de 4 a
5 días, en larva 33 días, en pupa 7 a 8 días y en la etapa adulta 6 a 7 días. En cuanto a la dieta de nuez,
se observaron porcentajes de mortalidad a partir del día 17 de evaluación, con un aumento gradual en las
dosis superiores utilizadas en esta investigación.
Palabras clave: Proteína, deshidratada, nogal, pecanero.
ABSTRACT. The pecan nut, native to northern Mexico and southern United States, faces significant
threats from pests such as Cydia caryana (LEPIDOPTERA: TORTRICIDAE) (Fitch, 1856). Due to the
cryptic habits of C. caryana larvae, understanding their behavior is crucial to implement effective control
measures. This study aimed to adapt artificial diets for lepidopteran insects, specifically targeting C.
caryana. Three diets were formulated, with different protein sources such as soybean, cotton and pecan
nut, each incorporating varying concentrations of grounded walnut hull. The larvae were reared under
controlled conditions and developmental stages were monitored. The soybean and cotton diets showed
no significant differences in the duration of development and growth of C. caryana. However, cocoon
formation was observed from the 40% concentration in the cotton protein diet as opposed to the soy
protein, in which the cocoon appeared from the 60% concentration. The artificial diets containing soybean
and cotton proteins did not show significant differences in the development of C. caryana in terms of
days. The duration of development in the egg stage was 4 to 5 days, in larva 33 days, in pupa 7 to 8 days
and in the adult stage 6 to 7 days. As for the walnut diet, mortality percentages were observed from day
17 of evaluation, with a gradual increase in the higher doses used in this research.
Key words: Protein, dehydrated, hickory.
INTRODUCCIÓN
El nogal pecanero es originario del norte de
México y sur de Estados Unidos (SIAP, 2016).
Norte América es el centro de origen de este
cultivo, donde se registran amplias extensiones de
superficies, dedicadas a su aprovechamiento
comercial (SIAP, 2024). Cydia caryana (Fitch,
1856) (LEPIDOPTERA: TORTRICIDAE) es una
de las plagas principales que afecta el nogal
pecanero Carya illinoensis (Wangenh.) K. Koch
(FAGALES: JUGLANDACEAE). La capacidad
del daño causado por C. caryana depende en gran
parte del estado de desarrollo de la nuez (Nava et
al., 2008). Los hábitos crípticos de la plaga hacen
que su control sea difícil debido a que se
alimentan al interior del ruezno, evitando un
control efectivo. Dada la falta de conocimiento
sobre su comportamiento, se realizaron
bioensayos en condiciones de laboratorio.
Las dietas artificiales permiten un control más
preciso de los nutrientes que reciben los insectos.
Esto es crucial para optimizar su crecimiento y
reproducción. Según Morelli et al. (2012), una
formulación adecuada de la dieta puede mejorar
de manera significativa las tasas de reproducción
y el desarrollo de los insectos. Las dietas
artificiales suelen ser más fáciles de manejar y
almacenar, lo que simplifica el proceso de
producción. Esto es muy útil en programas de cría
masiva, donde la logística es clave. Las dietas
artificiales, al ser formuladas y preparadas en
condiciones controladas, pueden disminuir el riesgo
de contaminación con patógenos y parásitos que a
menudo se encuentran en fuentes de alimentos
naturales. Esto se ha documentado en investigaciones
realizadas por Rojas y Orozco (2015), donde se
observó una menor incidencia de enfermedades en
insectos alimentados con dietas artificiales.
Las dietas artificiales para lepidópteros suelen
estar compuestas por una mezcla de ingredientes
que proporcionan los nutrientes necesarios para su
desarrollo y reproducción. Según Silva et al.
(2017), los carbohidratos son esenciales para el
crecimiento y la actividad metabólica de los
lepidópteros al igual que las proteínas son
cruciales para el desarrollo de tejidos y la
producción de hormonas. Se pueden obtener de
fuentes como harina de soja o caseína. Rojas y
Orozco (2015) destacan que la inclusión de
proteínas adecuadas mejora la tasa de crecimiento
y la eficiencia alimentaria entre otros
requerimientos como grasas agua.
El objetivo de este estudio fue evaluar la viabilidad
de tres dietas artificiales, así como un control, para
su uso en larvas
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de C. caryana. Estas dietas se elaborarán con tres
fuentes de proteínas de fácil obtención, además de
incluir ruezno de nogal como elemento adicional,
proporcionando una fuente de alimentación
natural en diversas concentraciones. La finalidad
es optimizar la reproducción en masa de estas
larvas para su integración en programas de manejo
de plagas en el cultivo del nogal pecanero.
MATERIALES Y MÉTODOS
La presente investigación se llevó a cabo en el
Departamento de Parasitología de la Universidad
Autónoma Agraria Antonio Narro (UAAAN) en
el área de las cámaras bioclimáticas del
Departamento de Parasitología.
Se recolectaron larvas de rueznos dañados en
huertas ubicadas en la UAAAN. Se procedió a
diseccionar los rueznos y verificar la presencia de
la plaga, a la espera de la emergencia de adultos e
iniciar el ciclo. Los adultos se resguardaron en
recipientes de plástico de medio litro cubiertos
con tela de organza, sellados con una liga elástica,
se mantuvieron en temperaturas controladas de 25
± 5 °C a una humedad relativa de 40 a 60%.
Se utilizó una dieta artificial funcional para
lepidópteros (POPDieta-IMAmt2019 (Cuadro 1)
en donde la fuente de proteína es la soya, con un
fotoperiodo de 16:08 luz: oscuridad. En la presente
investigación se sustituyó la proteína de soya,
como primera opción con proteína de algodón y
como segunda alternativa proteína de nuez para
realizar dos dietas adicionales. En total se
realizaron tres dietas diferentes a las cuales se
añadió ruezno deshidratado, previamente triturado
por medio de un molino eléctrico en diferentes
concentraciones de 0, 10, 20, 40, 60, 80 y 100% en
relación con la cantidad de proteína indicada en la
dieta establecida (Cuadro 2).
El pie de cría con pupas previamente sexadas con
una proporción 8 ♀ y 4 ♂ se colocaron en
recipientes de 100 mL cubierto con una tapa de
plástico, el cual se le realizó un orificio en la parte
superior para permitir la entrada de aire y se
cubrió con una porción de algodón considerable
en forma de tapón para después aplicar 1.0 mL de
alimento para adultos a base de agua destilada con
miel natural de abeja y ácido ascórbico por medio
de una jeringa, sin aguja (Cuadro 1).
Cuadro 1. Dieta artificial con requerimientos nutricionales para el crecimiento y desarrollo de estadios
(larvas y adultos) de lepidópteros (POPDieta-IMAmt2019).
Categoría
Componente
Cantidad
(Inmaduros)
Cantidad
(Adultos)
Hidratación
Agua destilada estéril
1000 mL
-
Proteínas
Frijol Blanco
60 g
-
Germen de trigo
50 g
-
Levadura de Cerveza
31 g
-
Proteína de soja
25 g
-
Caseína
25 g
-
Carbohidratos
Miel
-
20 g
Azucal
-
20 g
Vitaminas y Minerales
Ácido ascórbico
3 g
6 g
Solución vitamínica
7.5 mL
1 mL
Antibiotico
Tetraciclina
0.25 mL
1 mL
4
Conservantes
Nimpagin
3 g
-
Ácido sórbico
1.5 g
-
Formaldehído
1.5 mL
Gelificantes
Agar
15 g
Se verificó la cúpula y la oviposición de C.
caryana dentro de las cámaras de cría antes
mencionadas. Después se recortó el recipiente en
trozos pequeños para colocarlos en recipientes de
100 mL con dieta artificial, con pequeños canales
para facilitar el desplazamiento de las larvas hasta
llegar a cumplir el ciclo del desarrollo. Una vez
que se observó el estadio de pupa se extrajeron y
se colocaron en la cámara de oviposición para
iniciar el ciclo.
En el Cuadro 2 se observa la proporción en
relación con la proteína principal adicionando las
dos proteínas alternativas a diferentes
concentraciones de ruezno triturados. Se realizó la
proporción de proteína y se adaptó a la dieta
establecida. El USDA (2013), reporta que cada
100 g de nuez pecanera aporta el 9.17 g de
proteína bruta, a esto se realizó la proporción en
relación con los 25 g de proteína que solicita la
dieta artificial. La proteína de nuez se extrajo de
nuez pecanera previamente deshidratada en una
estufa de secado, posteriormente se trituro por
medio de un molino eléctrico para la utilización
de la dieta. La tercera proteína fue de semilla de
algodón comercial, cuyo porcentaje de proteína
bruta es de 11.7 g por cada 100 g realizando el
mismo procedimiento en cuanto a la proporción.
Cuadro 2. Relación de proteínas alternativas en
proporción de proteína a diferentes
concentraciones.
Concentración
Soja (g)
Nuez (g)
Algodón(g)
0%
0
0
0
10%
2.5
26.3
21.25
20%
5
52.6
42.5
40%
10
105.2
85.01
60%
15
157.8
127.52
80%
20
210.4
170.032
100%
25
263
212.54
A partir de los datos obtenidos, se calcularon
análisis de varianza (ANOVA), en función al
número de días desarrollo de cada uno de los
estadios de desarrollo de los individuos a los que
se les ofreció dieta a base de proteína de soya y de
algodón y aplicarles una comparación de media de
(LSD) de Fisher con intervalo de confianza del
95%. Posteriormente, se llevó a cabo un análisis
de mortalidad para evaluar el impacto de la dieta
a base de proteína de nuez del día 17 al día 22 de
desarrollo.
R
ESULTADOS Y
D
ISCUSIÓN
En la presente investigación, se utilizaron tres
dietas, de las cuales dos mostraron resultados
positivos al permitir que los insectos completaran
su desarrollo en diferentes concentraciones.
En el Cuadro 3 se observan los resultados de un
ANOVA por cada estadio de desarrollo para las
dietas a base de proteína de soya y algodón en
relación con el número de días. Los datos
indicaron que no hubo diferencias significativas
entre ambas dietas en los estadios de larva y
adultos. La dieta a base de nuez no se incluyó en
el análisis debido a una alta tasa de mortalidad, lo
que impidió el desarrollo adecuado de C. caryana.
Las nueces poseen sustancias secundarias como
taninos, fenoles y alcaloides, que pueden
funcionar como defensas químicas naturales
frente a los herbívoros. Estos compuestos
obstaculizan la digestión al acoplarse a proteínas
o enzimas que realizan la digestión. Simmonds
(2001) indica que los compuestos fenólicos
presentes en los alimentos pueden causar
impactos negativos en la nutrición y la formación
de ovarios de los insectos.
En el estadio larvario, la dieta de soya requirió
33.238 días, mientras que la de algodón necesitó
33.714 días con un valor de p de 0.608, no se
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observaron diferencias significativas entre las
dietas, ya que ambas pertenecen al mismo grupo
("A") según la agrupación LSD de Fisher. Esto
indica que la dieta no tuvo un efecto relevante
sobre la duración del estadio larvario. En el
estadio de pupa, se registraron 8.333 días para la
dieta de soya y 7.143 para la de algodón con un
valor de p de 0.002, se detectaron variaciones
importantes entre las dietas, dado que pertenecen
a grupos distintos ("A" y "B"). Esto señala que la
alimentación de algodón redujo
considerablemente el tiempo de este periodo en
comparación con la de soya. Finalmente, en el
estadio adulto, el tiempo fue de 6.781 días para la
dieta de soya y 6.476 para la de algodón con un
valor de p de 0.74, según el análisis, cuando el
valor de p es menor o igual a 0.05, se consideran
diferencias significativas entre los datos.
Cuadro 3. Comparación de medias utilizando el
método de LSD de Fisher, con un IC del 95%.
En dos de los estadios analizados, no se
encontraron diferencias significativas entre las
dos dietas. Esto se debe a que ambas contienen
fuentes de nutrientes esenciales y se pueden
enriquecer con suplementos específicos para
insectos (Schneider et al., 2009). La variación
detectada en el estadio de pupa se debe al
desarrollo de una estructura defensiva que La
variación detectada en el estadio de pupa se debe
al desarrollo de una estructura defensiva (Cocon)
(Figura 1) que C. caryana desarrolla para
resguardar a los depredadores. desarrolla de
manera natural dentro del ruezno para protegerse
de los depredadores.
El cocón actúa como una barrera física que
dificulta el acceso de depredadores a las pupas.
Las fibras de seda que lo componen no solo son
resistentes, sino que también reducen la detección
olfativa y visual (Smith et al., 2015). La
formación de cocon, se observó a partir de una
concentración del 40% en la dieta basada en
proteína de algodón, mientras que, en la dieta con
proteína de soya, este proceso se produjo
únicamente cuando la concentración alcanzó el
60% y se incorporó ruezno molido. Esto sugiere
que la composición y la proporción de los
nutrientes en las dietas tienen un efecto
significativo en el inicio de la formación de
cocones, posiblemente debido a diferencias en la
calidad proteica o en la disponibilidad de
componentes esenciales para el desarrollo larvario
y la construcción del cocon (Figura 1).
Figura 1. Formación de cocón (C. caryana). A)
Cocón, B) Pupa.
A
B
6
Se compararon la duración de días en relación con
las diferentes concentraciones de ruezno molido,
en la dieta de soya se observaron que los días de
desarrollo larval varían entre 32 y 37 días,
mostrando un aumento en la duración con
concentraciones altas, especialmente al 20% (37
días). Esto podría indicar que ciertos niveles de
los componentes de la dieta afectan
negativamente la eficiencia metabólica de las
larvas. La duración de la etapa pupal se mantiene
mayormente estable, variando entre 8 y 10 días.
En la dieta de algodón, los días de desarrollo
larval oscilan entre 31 y 36 días, con un ligero
aumento en concentraciones más altas, pero con
menos variación comparado con la soya.
La alimentación basada en algodón suele
mantener una estabilidad superior durante el
desarrollo de las larvas en comparación con la
alimentación basada en soya. Esto indica que el
algodón ofrece un entorno más uniforme o
equilibrado para esta fase (Cuadro 4).
Cuadro 4. Comparación de la dieta de algodón y soya en diferentes concentraciones de ruezno molido.
El ruezno contiene compuestos como alcoholes,
ésteres y aldehídos volátiles que emiten un aroma
característico. Estos compuestos pueden simular
las señales químicas presentes en los frutos
naturales, atrayendo a insectos como C. caryana,
que están adaptados a buscar nueces. Estudios han
demostrado que ciertos volátiles provenientes de
frutos secos son importantes en la atracción de
plagas de nuez (Kendra et al., 2011).
El ruezno conserva restos de aceites y azúcares de
la nuez, los cuales son detectados por los
quimiorreceptores de los insectos, actuando como
estímulos gustativos o de recompensa que
incentivan su acercamiento (Kendra et al., 2011).
Aunque el ruezno también contiene compuestos
fenólicos y taninos, que podrían tener efectos
repelentes en altas concentraciones, estas mismas
sustancias en pequeñas cantidades pueden atraer
insectos debido a que imitan las características
químicas de su hábitat natural (Bruce et al., 2005). La
humedad y la textura del ruezno lo convierten en un
sustrato adecuado para que los insectos lo exploren
como posible sitio de refugio o alimentación. Esto
puede aumentar su atractivo, especialmente en
condiciones controladas como trampas (Reisig &
Godfrey, 2006; Erb et al., 2015).
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Se realizaron evaluaciones diarias de mortalidad
en la dieta con proteína de nuez. En la Figura 2
muestra el comportamiento del porcentaje de
mortalidad desde el día 17 hasta el día 22. En el
día 17, se observó que la mortalidad comenzó a
aumentar a partir de la concentración del 60%
hasta el 100%. El día 18, las concentraciones de
80% y 100% alcanzaron una mortalidad del
100%. En los días 19 y 20, se registró mortalidad
a partir de la concentración del 40%, y el día 20,
la
concentración
del
20%
superó
el
50%
de
mortalidad. Finalmente, en los días 21 y 22, se
constató mortalidad en las larvas de C. caryana
desde la concentración del 10%, con un
incremento en el porcentaje de mortalidad en
concentraciones superiores (Figura 2). Esto
coincide con los hallazgos de Isman (2006), quien
destacó que agentes biológicos o químicos más
concentrados eliminan incluso las poblaciones
más resistentes.
Figura 2. Porcentaje de Mortalidad en relación de concentración de ruezno en los días 17 al 22 de
evaluación de dienta con proteína a base de nuez pecanera.
8
Los diagramas evidencian un incremento
constante en la mortalidad asociado al aumento de
la concentración del compuesto en todas las
fechas estudiadas. Esto señala que el compuesto
analizado tiene un efecto dosis-dependiente, un
fenómeno frecuentemente visto en
investigaciones de toxicología. De acuerdo con
Koppenhöfer et al. (2000), generalmente existe
una correlación entre el incremento en la
concentración de sustancias tóxicas y una
letalidad elevada debido a la acumulación de
compuestos.
C
ONCLUSIÓN
Las dietas a base de proteína de soya y algodón
permiten el desarrollo completo de C. caryana en
diferentes concentraciones, sin diferencias
significativas en los estadios de larva y adulto. Sin
embargo, la etapa de pupa mostró una reducción
significativa en la duración con la dieta de
algodón, lo que podría atribuirse a la influencia de
la calidad proteica en la formación de estructuras
defensivas como el cocón.La formación del cocón,
observada a partir de una concentración del 40%
en la dieta de algodón y del 60% en la de soya con
ruezno molido, subraya la importancia de la
composición dietética en este proceso.
Por otro lado, la dieta a base de nuez presentó
porcentajes de mortalidad a partir del día 17 de
evaluación, con un incremento gradual en las
dosis superiores utilizadas en esta investigación,
impidiendo el desarrollo neonato de la plaga en
cuestión.
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(Lepidotera: Tortricideae). Revista de la Sociedad
Entomológica Argentina, 73(3-4), 119-124.